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吴起镇相传为战国时魏国大将吴起（约前400年）屯兵驻守而得名。
吴起镇，古为边陲要地，相传战国时期魏国大将吴起曾在此屯兵驻防，镇名由此而来。元太祖(1206年)时，地方兵制设立百户，吴旗至今仍有“田百户”地名，百户下设旗，改“起”为“旗”。1942年7月成立吴旗县后，吴旗镇便成了全县政治、经济、文化和交通的中心。
1958年10月，吴旗镇与楼房坪乡三、五、七社合并为青春公社。1958年12月吴旗县并入志丹县后，改设吴旗镇公社。1961年9月恢复吴旗县后，改为城关公社，增设薛岔公社（由蔡砭公社分出）、新寨公社。1981年成立吴旗镇后，城关公社迁居姚店台（1985年12月更名为洛源乡）。1984年撤社改乡。
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